Detección de especies de escarabajos invasores y nativos dentro de los árboles mediante análisis químico de excremento

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 11837 (2023) Citar este artículo

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En los últimos años se han encontrado en Japón varios barrenadores de la madera invasores (Coleoptera: Cerambycidae). Aromia bungii es una plaga importante a nivel mundial de especies frutales y ornamentales del género Prunus. Invadió Japón a principios de la década de 2010 y ahora causa graves daños a los árboles frutales de hueso. Anoplophora glabripennis y Apriona swainsoni son plagas destructivas de árboles callejeros, ornamentales y hortícolas. El primer paso para interceptar estos escarabajos es detectar su presencia en las primeras etapas de su infestación, ya que una identificación precisa es crucial para su manejo. Los excrementos expulsados ​​son un signo importante de infestación y probablemente contengan información sobre el insecto. Nos centramos en las sustancias químicas tanto en las larvas como en los excrementos, y realizamos un análisis por GC-MS de estos tres escarabajos invasores y de la nativa Anoplophora malasiaca. En las cuatro especies, se detectaron 4 o 5 hidrocarburos específicos tanto en larvas como en excrementos. Estos resultados indican que el análisis de hidrocarburos en el excremento podría permitir la detección definitiva de plagas invasoras perforadoras de la madera.

Las especies de escarabajos invasores, especialmente de la familia Cerambycidae, son plagas importantes en todo el mundo1. Sus larvas perforan profundamente árboles, arbustos y productos de madera. Las especies invasoras pueden encontrar fácilmente nuevos huéspedes y establecer nuevos hábitats en las zonas invadidas. En los últimos años se han encontrado en Japón tres especies invasoras de escarabajos de cuernos largos, pero aún no hay suficiente información ecológica sobre ellas, como su ciclo de vida y su distribución de huéspedes. Y tampoco se han establecido todavía métodos de control eficaces. El primer paso importante en su erradicación es detectar su presencia dentro de los árboles en las primeras etapas de su infestación. Entonces, su identificación precisa es crucial para su manejo, como la selección de pesticidas adecuados, para evitar mayores daños.

Aromia bungii (Faldermann) (Coleoptera: Cerambycidae), el escarabajo de cuernos largos de cuello rojo, fue reconocido por primera vez en Japón a principios de la década de 20102 y ahora (marzo de 2023) está presente en 13 de las 47 prefecturas3,4,5. Es una importante plaga perforadora de la madera de frutas y especies ornamentales del género Prunus, incluida la flor de cerezo de importancia cultural, que atrae a turistas tanto de Japón como del extranjero. Las especies hortícolas, especialmente los melocotones, también se ven gravemente dañadas por esta especie3.

Anoplophora glabripennis (Motschulsky) (Coleoptera: Cerambycidae), el escarabajo asiático de cuernos largos, una plaga devastadora, fue confirmado en Japón en 2020 y 20216,7,8,9,10,11,12 y ya está presente en América del Norte y Europa13,14. Fue incluida en una lista de las 100 de las peores especies exóticas invasoras del mundo15. Representa una grave amenaza para los árboles paisajísticos, como el arce (Acer), el álamo (Populus) y el sauce (Salix), y a menudo mata a los árboles hospedantes debido a la alimentación vigorosa de las larvas16. En las regiones invadidas se han llevado a cabo agresivos programas de contención, como la remoción y destrucción de todos los árboles con signos de infestación16,17. Japón es el hogar de un escarabajo nativo Anoplophora, A. malasiaca (Thomson), el escarabajo longicornio de manchas blancas18. Se sinonimia con Anoplophora chinensis19, aunque su taxonomía es confusa. Aquí usamos 'A. malasiaca' se refiere a la población japonesa. Es una plaga grave de árboles hortícolas, como los cítricos (Citrus), manzanos (Malus) y perales (Pyrus), y de árboles callejeros, como el plátano oriental (Platanus) y el sauce18,20. Tiene una gama muy amplia de plantas hospedantes, 108 especies en 73 géneros21. Los escarabajos Anoplophora invasores y nativos se parecen y comparten algunas plantas hospedantes (por ejemplo, Salix, Cercidiphyllum), la mayoría de la gente no puede distinguirlos. Puede resultar complicado distinguirlos para su control, por lo que se espera con impaciencia el método de detección temprana.

Apriona swainsoni (Hope) (Coleoptera: Cerambycidae) fue confirmada en la prefectura de Fukushima en 202122. Es una plaga grave de Styphnolobium japonicum en China23. En Japón, ataca con frecuencia a los árboles callejeros, incluido S. japonicum, pero especialmente a Maackia amurensis.

La identificación de especies de larvas de escarabajos es difícil debido a sus similitudes morfológicas. Para la determinación, a menudo se extraen las larvas del árbol y se crían en el laboratorio hasta la edad adulta, lo que puede llevar varios meses24. Además, la recolección de larvas de los árboles puede dañar tanto al árbol huésped como a las larvas25. Por otro lado, a menudo se observa en el campo la expulsión de excrementos de árboles infestados por insectos plaga. El excremento incluye materiales leñosos y, a veces, heces de insectos infestantes.

Los escarabajos invasores se pueden identificar a partir de su información genética. El análisis del excremento mediante PCR en tiempo real confirmó la presencia de A. bungii25 y otra plaga perforadora de la madera26. Aunque este método garantiza la precisión de la identificación de especies, la estabilidad de la información genética en el campo no está asegurada bajo las duras condiciones de lluvia y luz solar. Para desarrollar mejores métodos para identificar escarabajos infestantes en condiciones de campo difíciles, nos centramos en los hidrocarburos en sus excrementos. Entre los posibles componentes químicos del excremento, los hidrocarburos son sintetizados por insectos y son químicamente más estables que los compuestos polares y el ADN. Los hidrocarburos cuticulares de insectos (CHC) desempeñan funciones en el mantenimiento del equilibrio hídrico del insecto y actúan como moléculas de señalización para el reconocimiento de pareja y la comunicación química27,28,29. Se informa que los AHC de muchos insectos adultos son específicos de cada especie30. Por el contrario, solo se encontraron unos pocos informes de AHC larvales: uno en larvas de mosca azul31, otro en Tribolium confusum (Coleoptera, Tenebrionidae)32 y algunos en larvas de lepidópteros parásitos que penetran en hormigueros33. Estos informes describen cambios dependientes de la edad en los AHC de las larvas (mosca azul), la actividad kairomona (T. confusum) o el camuflaje químico.

Aquí, comparamos los perfiles de CHC de larvas y excrementos de tres escarabajos invasores y uno nativo y confirmamos estos puntos en común. Basándonos en estas comparaciones, podríamos revelar que el análisis de hidrocarburos en el excremento podría contribuir a detectar especies de escarabajos en los árboles. Además, demostramos la validez de nuestro método mediante el uso de muestras de excremento de A. bungii. Discutimos el posible uso del análisis de hidrocarburos para la identificación de especies infestantes.

La Tabla 1 enumera los hidrocarburos comúnmente detectados en excrementos y larvas de cada especie, con el índice de Kovát y los iones moleculares o fragmentados utilizados para su identificación. Las posiciones de los dobles enlaces de los hidrocarburos insaturados se determinaron únicamente en A. bungii. Algunos hidrocarburos se detectaron en múltiples especies; por ejemplo, se detectó n-tricosano en A. bungii, A. glabripennis y A. swainsoni. Las cuatro especies tienen hidrocarburos específicos de especie: por ejemplo, 6,9-C25:2 y 6,9-C27:2 en A. bungii; C27:1 en A. glabripennis; C28, 4Me-C28 y C29 en A. malasiaca; y C23:1 y C25:1 en A. swainsoni.

Tanto las larvas de A. bungii como el excremento mostraron los mismos cinco hidrocarburos (Tabla 1; Fig. 1, picos numerados): tres estaban saturados (C23, C24, C25) y dos insaturados (dieno: 6,9-C25:2, 6). ,9-C27:2). C23 y C25:2 siempre se detectaron a fuerte intensidad.

Cromatograma de iones totales de perfiles GC/MS de hidrocarburos de (a) larvas y (b) excremento de A. bungii de ciruelo. C23, n-tricosano; C24, n-tetracosano; 6,9-C25,2,6,9-pentacosadieno; C25, n-pentacosano; 6,9-C27,2; 6,9-heptacosadieno.

Tanto las larvas de A. glabripennis como los excrementos mostraron los mismos cinco hidrocarburos (Tabla 1; Fig. 2, picos numerados): cuatro estaban saturados (C23, C24, C25, C27) y uno insaturado (monoeno: C27:1). C23 y C25 siempre se detectaron a fuerte intensidad.

Cromatograma de iones totales de perfiles GC/MS de hidrocarburos de (a) larvas y (b) excremento de A. glabripennis de sauce. C23, n-tricosano; C24, n-tetracosano; C25, n-pentacosano; C27,1, heptacoseno; C27, n-heptacosano.

Tanto las larvas de A. malasiaca como los excrementos mostraron los mismos cuatro hidrocarburos (Tabla 1; Fig. 3, picos numerados): tres estaban saturados (C27, C28, C29) y uno era un monometilo (4Me-C28). 4Me-C28 y C29 siempre se detectaron a fuerte intensidad.

Cromatograma de iones totales de perfiles GC/MS de hidrocarburos de (a) larvas y (b) excremento de A. malasiaca de sauce. C27, n-heptacosano; C28, n-octacosano; 4Me-C28, 4-metiloctacosano; C29, n-nonacosano.

Tanto las larvas de A. swainsoni como el excremento mostraron los mismos cinco hidrocarburos (Tabla 1; Fig. 4, picos numerados): tres estaban saturados (C23, C25, C27) y dos insaturados (monoeno: C23:1, C25:1). C25 y C25:1 siempre se detectaron con una intensidad fuerte.

Cromatograma de iones totales de perfiles GC/MS de hidrocarburos de (a) larvas y (b) excremento de A. swainsoni de M. amurensis. C23,1, tricoseno; C23, n-tricosano; C25,1, pentacoseno; C25, n-pentacosano; C27, n-heptacosano.

La larva y los excrementos de cada escarabajo tenían algunos hidrocarburos (Tabla 1). La Tabla 2 resume los hidrocarburos detectados en cada especie.

El excremento de larvas de A. bungii recolectado en el campo (larvas de más de 2 meses) mostró el mismo perfil que en condiciones de laboratorio (Figs. 1a, 5a, b). Se detectaron los mismos cinco hidrocarburos en el excremento de ambas especies de árboles (Fig. 5a, cerezo; b, melocotonero, picos numerados).

Cromatograma de iones totales de perfiles GC/MS de hidrocarburos de excremento de A. bungii recolectados de (a) cerezo en el campo y (b) melocotonero en el laboratorio. Los números de pico indican los mismos componentes de hidrocarburos que se muestran en la Fig. 1.

No se detectaron hidrocarburos específicos de larvas en el extracto de aserrín (Fig. 6a). Sólo el excremento mostró los cinco hidrocarburos característicos (Fig. 6b, flechas).

Cromatograma de iones totales de perfiles GC/MS de hidrocarburos de (a) aserrín y (b) excremento elaborado por A. bungii. Todas las muestras fueron recolectadas de ciruelos. Los números de pico indican los mismos componentes de hidrocarburos que se muestran en la Fig. 1.

El análisis semanal de excremento de A. bungii mostró que los perfiles de hidrocarburos se mantuvieron sin cambios durante 5 semanas después de la eclosión de las larvas (Fig. 7a, semana 1; b, semana 3; c, semana 5). Como dato de referencia, el excremento recolectado en el campo expulsado por larvas de 9 meses que pasaron el invierno incluía hidrocarburos específicos de la misma especie (Fig. 7d). Se detectaron perfiles de hidrocarburos específicos de Aromia bungii durante el período larvario.

Cromatogramas de iones totales de perfiles GC/MS de hidrocarburos de excremento de A. bungii expulsados ​​por larvas de diferentes edades. Cada cromatograma muestra los perfiles de hidrocarburos de las larvas que después de la eclosión (a) semana 1; (b) semana 3; (c) semana 5; (d) alrededor de la semana 36 (se supone que las larvas de 9 meses pasaron el invierno). Los números de pico indican los mismos componentes de hidrocarburos que se muestran en la Fig. 1.

Desarrollamos un nuevo método para detectar tres especies de escarabajos invasores y una nativa a partir del excremento expulsado de árboles infestados. La extracción de hidrocarburos y el análisis GC-MS identificaron correctamente las especies de escarabajos en los árboles. Cada muestra mostró cromatogramas de iones totales claros y todos los picos detectados pudieron caracterizarse químicamente. Se detectaron consistentemente dentro de las especies cuatro o cinco hidrocarburos comunes tanto a las larvas como a los excrementos. Como se informó sobre otras especies de insectos28, los perfiles de CHC de las larvas analizadas diferían entre especies. También obtuvimos los mismos perfiles de hidrocarburos de excremento de A. bungii de muestras de laboratorio (Fig. 1) y de campo (Fig. 5). Este resultado revela que nuestro método podría aplicarse tanto a muestras de laboratorio como de campo.

Los CHC de los insectos consisten en una mezcla compleja de componentes de cadena lineal (saturados), insaturados y ramificados con metilo con más de 20 átomos de carbono28. En A. bungii, A. malasiaca y A. glabripennis, los perfiles químicos de los AHC de adultos y sus larvas no son comunes [34 (cf. nuestros datos), 35,36]. No hay información sobre el papel de los CHC larvarios de estos escarabajos en la comunicación química, pero algunos pueden tener actividad kairomona contra los parasitoides. Dastarcus helophoroides (Coleoptera: Bothrideridae) es un depredador larval de plagas de árboles forestales cerambícidos, y su liberación masiva es una opción para controlar los escarabajos37. Las sustancias químicas volátiles del árbol huésped o de los insectos desempeñan un papel clave en la búsqueda de huéspedes a distancia37, aunque los AHC comúnmente detectados en este estudio son ligeramente volátiles y casi no volátiles, existe la posibilidad de que tengan actividad kairomonal a corta distancia o por contacto.

Actualmente, el método más preciso para identificar las especies de escarabajos infestantes es recolectar larvas y criarlas hasta la edad adulta, porque las larvas de escarabajos tienen un aspecto muy similar38. Sin embargo, este método daña los árboles. En cambio, si hay excrementos expulsados, se podría utilizar un análisis de hidrocarburos para identificarlos sin dañar más el árbol. Confirmamos la validez de nuestro método con A. bungii debido a la disponibilidad de muestras. Los resultados del análisis químico del excremento de A. bungii de ciruelo y melocotón (Fig. 1b, 5b), ciruelo (Fig. 6b) y cerezo (Fig. 5a) muestran que nuestro método puede funcionar con diferentes especies de árboles. Incluso dentro de la primera semana de alimentación o justo después de la eclosión, se observaron excrementos. Sólo 1 mg equivalente de extracto de excremento inyectado en el GC/MS podría determinar los perfiles de sus hidrocarburos típicos. Por tanto, nuestro método podría aplicarse muy temprano en la infestación larvaria; cuanto antes se pueda detectar una infestación, antes se podrá tratar, evitando daños mayores. Esto es crucial para reducir el daño causado por los escarabajos perforadores de la madera a árboles de importancia económica, cultural o histórica. A lo largo de nuestros experimentos, los hidrocarburos comunes de excremento de larvas se detectaron de manera estable desde la etapa temprana (1 a 5 semanas, Fig. 7a – c), 2 meses más (Fig. 5a, b) y 9 meses más (Fig. 7d). Como se sabe en otros insectos, los AHC pueden cambiar durante la etapa larvaria31. Si existiera la misma tendencia en los escarabajos, nuestro método podría permitirnos estimar la edad o el tamaño de las larvas. Todos los cambios en el estadio larvario de la composición de sus CHC deberían investigarse en nuestro trabajo futuro.

Pudimos detectar hidrocarburos en casi todas las muestras de excremento de A. bungii y A. swainsoni. Sin embargo, en el caso de A. glabripennis y A. malasiaca, los excrementos a veces no incluían cantidades detectables de hidrocarburos. En nuestra interpretación, la diferencia puede deberse al comportamiento de las larvas. Aromia bungii y especies de Apriona (incluida A. swainsoni) continuamente hacen agujeros excretores para expulsar sus excrementos39,40. Durante nuestro experimento preliminar, las larvas de Aromia utilizaron segmentos de su cuerpo para expulsar los excrementos. Esta expulsión activa de excrementos puede transferir sus CHC al excremento. Por otro lado, este comportamiento no ha sido reportado en larvas de Anoplophora y no lo hemos observado. Pudimos detectar hidrocarburos específicos de A. malasiaca en excrementos de ramitas de sauce (Fig. 3), pero no en otros ensayos con árboles frescos o vivos. Una posibilidad es que cuando se alimentan de material seco espacialmente restringido (como ramitas cortadas), las larvas de A. malasiaca tengan que mantener su espacio de vida y alimentación expulsando excrementos. Como resultado de ese comportamiento, sus AHC a menudo pueden ser indetectables.

Muchos otros insectos simpátricos expulsan excrementos del mismo modo que nuestros escarabajos. Para mejorar la gestión de riesgos de los árboles en todo el mundo, deberíamos acumular ejemplos de perfiles de hidrocarburos cuticulares y de excrementos de insectos, no solo de coleópteros sino también de otras especies de insectos expulsores de excrementos.

Se recolectaron a mano adultos de A. bungii de melocotoneros en la ciudad de Sano, prefectura de Tochigi, Japón, a finales de junio de 2022.

Los adultos de A. glabripennis y A. malasiaca se recolectaron a mano de árboles callejeros como Salix spp. (sauce) y Cercidiphyllum japonicum en las ciudades de Tsukuba, Omitama e Ishioka, prefectura de Ibaraki, en junio y julio de 2022.

Se recolectaron a mano adultos de A. swainsoni de Maackia amurensis en la aldea de Tenei y la ciudad de Koriyama, prefectura de Fukushima, en agosto de 2022. Algunos emergieron de plantas hospedantes (M. amurensis) cortadas en la ciudad de Koriyama en mayo de 2022.

Los escarabajos Aromia bungii, A. glabripennis y A. malasiaca se criaron individualmente en vasos de plástico transparente (aprox. 11 cm de diámetro x 9,5 cm de altura) a 24 °C bajo un fotoperíodo de 15 L: 9 D, iluminados por lámparas fluorescentes. Todas las hembras se aparearon al menos una vez en nuestro laboratorio. A. bungii fueron alimentados con una dieta artificial para el escarabajo rinoceronte (Fujikon Co. Ltd, Osaka, Japón); y A. glabripennis y A. malasiaca fueron alimentados con ramitas de sauce y cítricos, renovadas cada 5 días. Apriona swainsoni se crió en jaulas de malla (22 cm × 42 cm × 42 cm), junto con dos o tres ramas (30 cm de largo, 10 cm de diámetro) de M. amurensis para alimentación y oviposición, renovadas cada 5 días.

En el laboratorio, se envolvieron parcialmente pequeñas ramas de ciruela o melocotón (5 cm de diámetro, 10 cm de largo) en Parafilm de 1 cm de ancho (Bemis Flexible Packaging, Chicago, IL, EE. UU.), y se alojaron hembras de A. bungii. en ellos durante 2 días. Los huevos puestos entre la corteza y el Parafilm se recogieron y se colocaron sobre papel de filtro húmedo (9 cm de diámetro, Toyo Roshi Kaisha, Ltd, Tokio, Japón). Los huevos sobre papel de filtro se colocaron juntos en una placa de Petri de plástico (9 cm de diámetro x 2 cm de altura) a 24 °C bajo un fotoperíodo de 15 L:9D, iluminados por lámparas fluorescentes durante 10 días. Las larvas recién nacidas se colocaron en nuevas ramitas de ciruela. Después de unas semanas, las larvas comenzaron a expulsar excrementos, que luego se recogieron con fórceps en viales de vidrio semanalmente durante 5 semanas. También se recogió excremento de melocotoneros y cerezos en las ciudades de Sano y Ashikaga el 4 de octubre de 2022, prefectura de Tochigi, donde recolectamos A. bungii. Se esperaba que estos excrementos recolectados en el campo fueran expulsados ​​por larvas de A. bungii de más de 2 meses. El excremento de larvas que pasaron el invierno también se recolectó el 25 de mayo de 2022 de bosques traídos de los melocotoneros en la ciudad de Sano en diciembre de 2021 y se mantuvo en el laboratorio (9 meses sobre larvas).

Las hembras de cada especie se mantuvieron individualmente en vasos de plástico transparente (aprox. 11 cm de diámetro x 9,5 cm de altura) junto con ramitas hospedadoras, principalmente de sauce (3 cm de diámetro, 5 cm de largo). Los huevos puestos debajo de la corteza se recogieron y se depositaron sobre papel de filtro húmedo. Los huevos sobre papel de filtro se colocaron juntos en una placa de Petri de plástico como se indicó anteriormente durante 10 días. Las larvas recién nacidas se colocaron en ramitas nuevas de ciruelo o sauce. El excremento expulsado se recolectó como se indicó anteriormente en nuestro laboratorio (A. glabripennis y A. malasiaca, tres muestras) y de dos muestras de excremento se recolectaron de Cercidiphyllum japonicum en Tsukuba en el campo (A. glabripennis).

Los machos y las hembras de A. swainsoni se mantuvieron juntos en pequeñas jaulas de malla (28 cm x 30 cm x 18 cm). Las hembras pusieron huevos en las ramas de Maackia Amurensis. Las sucursales se mantuvieron como se indicó anteriormente. Después de unas semanas, las larvas comenzaron a expulsar excrementos, que se recolectaron como se indica arriba en nuestro laboratorio (dos muestras) en 2022. En 2023, se recolectaron tres larvas y excrementos de la madera infestada cortada en la prefectura de Fukushima.

Todo el excremento se liofilizó durante 16 h a -30 ° C antes de la extracción. Las muestras secas se pesaron y luego se extrajeron en 5 a 8 ml de n-hexano (grado HPLC, Fujifilm-Wako, Osaka, Japón) durante 5 minutos. Los tamaños de muestra de cada excremento fueron 10 para A. bungii, 5 para A. glabripennis y A. swainsoni, 3 para A. malasiaca.

Las larvas se colocaron en papel de filtro durante 20 minutos para evacuar las heces y luego se congelaron (-30 °C). Cada larva se colocó en un vial de vidrio (5 a 12 ml) y se extrajo con n-hexano durante 5 minutos. Los tamaños de muestra de cada larva fueron 5 para A. bungii, 5 para A. glabripennis, 3 para A. malasiaca y 5 para A. swainsoni.

Los extractos de hexano se filtraron y se vertieron a través de una columna de gel de sílice (Wakogel C-300, 0,5 g, Fujifilm-Wako). El volumen final de los extractos después de la concentración dependió del volumen de excremento o del tamaño de las larvas, pero se inyectaron en el GC-MS 0,001 g equivalente de muestra de excremento o 0,01 equivalente de larva disuelto en 1 µL de n-hexano.

Se introdujeron hembras de A. bungii en una jaula de malla con un ciruelo en una maceta (de 2 años, 100 cm de altura) y se les permitió poner libremente durante 2 días. Después de 2 a 3 semanas, las larvas eclosionadas comenzaron a expulsar excrementos. Al mismo tiempo, se recogió aserrín aserrándolo a mano para analizarlo y confirmar los componentes de la planta huésped. Se extrajeron el frass y el aserrín como se indica arriba.

Los análisis de GC/MS se realizaron en un sistema GC Agilent 7890N (Agilent, Santa Clara, CA, EE. UU.) interconectado a un espectrómetro de masas de tiempo de vuelo JEOL JMS-T100GC (JEOL, Tokio, Japón) en modo EI a 70 eV a 220°C. Las muestras se inyectaron en modo splitless a 220 °C durante 1 min, con helio como gas portador en modo de flujo constante (1,1 ml/min). La columna capilar, una DB-5MS (30 m × 0,25 mm ID × 0,25 μm de espesor de película; Agilent), se conectó a una MS y la temperatura del horno de GC se mantuvo a 40 °C durante 1 min, aumentada de 40 a 250 °C a 10 °C/min y luego se mantuvo a la temperatura final durante 10 min.

Los hidrocarburos se identificaron mediante el espectro de masas y el índice de Kovát de cada pico41. Una mezcla de hidrocarburos de referencia que incluía hidrocarburos pares saturados de C12 a C32 se analizó como anteriormente, con referencia a los KI de compuestos estándar. Sólo A. bungii produjo componentes dienos en cantidad suficiente para que la derivatización decidiera la posición de dos dobles enlaces. Los componentes dienos se redujeron parcialmente con hidrazina y se epoxidaron con ácido m-cloroperoxibenzoico. La mezcla de epóxido resultante se analizó mediante GC-MS y se determinó la posición de los dobles enlaces42.

Los datos presentados en este estudio están disponibles previa solicitud al autor correspondiente.

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Esta investigación fue financiada parcialmente por una subvención (JPJ007097) del Proyecto de la Institución para el Avance de la Investigación en Tecnología Bioorientada (Programa de investigación sobre el desarrollo de tecnología innovadora 04015C1). Agradecemos a Nami Uechi de NARO y Shinsuke Sato del Instituto de Investigación Hortícola del Centro Agrícola de Ibaraki, por recolectar muestras de excremento, escarabajos Anoplophora y árboles hospedantes; a Etsuko Kagaya, de la Organización de Gestión e Investigación Forestal, por proporcionar árboles hospedantes; Yukari Anzai de la Asociación Japonesa de Médicos de Árboles por proporcionar A. swainsoni y un tronco de Maackia amurensis infestada; y a Naoto Haruyama de la Estación Experimental Agrícola de la Prefectura de Tochigi por proporcionar troncos de melocotoneros dañados de huertos de melocotoneros en la ciudad de Sano. También agradecemos a la Sra. Kazue Murata por su ayuda con el cuidado de los escarabajos. NF-T. También agradezco al fallecido Ryohei Yamaoka, profesor emérito del Instituto de Tecnología de Kioto, por la inspiración para iniciar este estudio.

División de Tecnología Básica para la Investigación sobre Control de Plagas, Instituto de Protección Vegetal, Organización Nacional de Investigación Agrícola y Alimentaria, Tsukuba, Ibaraki, 305-8666, Japón

Nao Fujiwara-Tsujii y Hiroe Yasui

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NF-T. Contribuyó al diseño del estudio y llevó a cabo los análisis y caracterización. NF-T. y HY contribuyó a la recolección de muestras, discutió los resultados y escribió el manuscrito. Ambos revisaron y aprobaron la versión final con consentimiento para su publicación.

Correspondencia a Nao Fujiwara-Tsujii.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Fujiwara-Tsujii, N., Yasui, H. Detección de especies de escarabajos nativos y invasores dentro de los árboles mediante análisis químico del excremento. Representante científico 13, 11837 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-38835-x

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Recibido: 03 de febrero de 2023

Aceptado: 16 de julio de 2023

Publicado: 22 de julio de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-38835-x

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